How does urban heat island phenomenon contribute to cicada population abundance in metropolitan Seoul?

Abstract

Urban environment has been considered to be detrimental to species composition and richness, leading to a decline in population abundance or even local extinction. However, populations of two cicadas Cryptotympana atrata and Hyalessa fuscata (Hemiptera: Cicadoidea) flourish in Metropolitan Seoul. These annual species usually emerge in summer and their noisy calling songs are nuisance to city dwellers. Enumeration survey of cicada exuviae depicts more prevailing population densities in urban and suburban habitats than in countryside one. The increased number of cicadas in urban areas compared with countryside counterparts has been attributed to several reasons, such as the availability of host plant species, the difference in predator avoidance strategies and habitat fragmentation, or the elevation in soil hardness along an urban-rural gradient and difference in soil burrowing capacity. As temperature is one of the most influential environmental variables on insects, here I examined the response of cicadas to temperature in the context of an urban heat island (UHI) effect, which is the phenomenon occurs when temperatures of urban cores become hotter than the surrounding areas. I hypothesize that UHI is responsible for the population prevalence of C. atrata and H. fuscata in Metropolitan Seoul. First, I examined the potential association between UHI intensity and cicada population densities by testing the critical environmental factors to the prevalence of cicada species in urban habitat. Among factors related to urbanization, only temperature was significantly positively correlated to resource-weighted densities of both species. Second, as thermal responses are frequently employed as a measure of thermal adaptation of cicadas to habitat conditions, I investigated the dependence of thermal responses of C. atrata and H. fuscata on thermal regimes of their habitats. Again, individuals inhabiting warmer urban areas exhibited significantly higher heat tolerance than those in cooler areas. Besides, 1 oC increase in ambient temperature incurred more profound magnitude of changes in heat torpor temperature in H. fuscata (approximately 2 oC) compared to C. atrata (approximately 0.6 oC). Third, whole genome de novo transcriptome analysis was conducted to explore the role of gene expression underlying thermal adaptation of H. fuscata to the elevation of UHI intensity. Under exposure to heat stress, individuals occupying high UHI area expressed more significantly up- and down-regulated genes than those in low UHI or surrounding areas. Heat shock proteins, antioxidants and genes related to energy metabolisms were more up-regulated in high UHI cicada occupants compared to low UHI or surrounding counterparts, which facilitates urban-adapted H. fuscata to deal with potential heat stress in their habitat. In non-stressful conditions, gene expression profiles were analogous across cicada populations. And fourth, I characterized sets of polymorphic markers and employed in population genetic analyses of two cicada species. A panel of 15 polymorphic markers was successfully tested on C. atrata populations. As regards H. fuscata, a library of novel microsatellite markers was developed using next-generation sequencing technique, from which 18 loci were validated to be useful. No genetic differentiation was discovered among populations of C. atrata and H. fuscata inhabiting high UHI, low UHI or surrounding areas, which might be due to relatively small sample size. Overall, these results indicate that UHI phenomenon has promoted the abundance of two cicada species by enhancing cicada thermal tolerance and aiding in upregulation of genes in response to heat stress. Further research should be conducted to test for effect of UHI on reproductive success of females, mortality of first instars, population structure and genetic differentiation among cicada populations with large samples sizes.;도시 환경은대부분의 종에게 개체군감소 심지어 절멸의 원인이 될 만큼 종 구성과 풍부도에 해로운 영향을 미친다. 하지만 서울에서 두 종의 매미, 말매미(Cryptotympana atrata)와 참매미(Hyalessa fuscata)는 번성하고 있다. 매미는 매년 여름에 출현하여 시끄러운 노래로 도시에 거주자를 불쾌하게 한다.탈피각을 이용한 매미 밀도조사에서 도시(urban) 및 교외지역(suburban)의 개체 수 밀도는 시골지역(countryside)보다 압도적으로 높았다. 시골지역에 비해 도시에서 매미의 밀도가 높은 이유로 숙주 식물의 이용가능성, 포식자 회피 전략과 서식지 파편화의 차이, 도시와 시골지역의 변화에 따른 토양 경도 증가, 그리고 토양 굴착 능력의 차이, 및 열섬효과가있다. 온도는 대부분의 생물에게가장 중요한 환경요인이다. 따라서 도시의 핵심 지역의 온도가 주변 지역보다 더 높은 현상인 도시 열섬 효과(Urban Heat Island)과 도심의 높은 매미 밀도에 주원인일 수 있다. 저는 도시에서 높은 매미 밀도를 설명하기 위해 도시 열섬 효과를 가설로 설정하고 다음과 같은 예측을 실험으로 증명하였다. 첫째, 저는 도심에서 UHI 강도와 매미 밀도 사이의 잠재적인 연관성을 조사했다. 도시화와 관련된 여러 요인들 중 온도 만이 두 종의 밀도와 유의한 양의 상관관계를 보였다. 둘째, 서식지 조건에 대한 매미의 열적응의 척도로 열에 대한 성능이 빈번하게 사용됨에 따라 저는 서식지의 온도에 따른 말매미와 참매미의 열 성능을 연구했다. 더 따뜻한 도심 지역에 서식하는 매미의 경우 시원한 지역에 서식하는 매미 보다 열을 더욱 잘 견뎠다. 또한, 주변의 온도가 1 ℃ 상승하면 heat torpor temperature의 변화가 말매미(약 0.6℃) 와 비교하여 참매미(약 2℃) 에서 더 크게 나타났다. 셋째, 전장유전체(de novo transcriptome) 분석은 UHI 강도가 증가함에 따라 참매미의 열적응의 기초가 되는 유전자 발현의 역할을 조사하기 위해 수행되었다. 열 스트레스에 노출되면, 높은 UHI 지역에 서식하는 개체는 낮은 UHI 혹은 시골지역에 서식하는 개체들에 비해 더욱 많이 상향 및 하향 발현 조절된 유전자가 존재했다. 열충격 단백질, 항산화 물질 및 에너지 대사와 관련한 유전자는 낮은 UHI와 시골에 서식하는 매미에 비해 높은 UHI에 서식하는 매미에서 더 많이 규제되었다. 이는 높은 도심 온도에 서식하는 참매미가 잠재적으로 열 스트레스를 쉽게 처리할 수 있음을 의미한다. 열 스트레스가 없는 상황에서 유전자 발현 양상은 매미 집단 간에 유사했다. 넷째, 저는 polymorphic marker 세트를 규명하였고, 이를 이용하여 두 매미 종의 집단 유전자 분석을 하였습니다. 15개의 polymorphic marker 패널은 말매미 개체군에서 성공적으로 확인되었다. 참매미와 관련하여 18개의 유전자 좌위가 유용하다고 검증된 차세대 시퀀싱 기술을 이용하여 새로운 microsatellite marker library를 개발했습니다. 상대적으로 작은 표본 크기로 인해 높은 UHI와 낮은 UHI 또는 주변 지역에 서식하는 말매미와 참매미 집단 간에는 유전적 차이가 발견되지 않았다. 전반적으로, 이러한 결과는 UHI 현상이 두 종의 매미의 열 저항을 향상시키고 열 스트레스에 대한 반응으로 유전자 상향 조절을 도움으로써 높은 도심 온도에 잘 적응할 수 있음을 보여준다. 앞으로 암컷의 생식 성공, 제 1령 유충의 사망률, 표본 수가 큰 매미 집단에서 UHI가 집단 구조와 유전적 차이에미치는 영향에 대한 연구를 수행되어야 한다.