Development of social relationships in family groups of wild gibbons and a peer group of captive gibbons

Abstract

Through the development of social relationships, animals can gain significant advantages, including higher survival rates, and increased individual fitness. Particularly, primates benefit from cultivating cooperative and reciprocal social relationships through activities like spatial associations and affiliative interactions (e.g., grooming or social play), which contribute to their overall fitness. Prior research on social relationships has predominantly focused on primate species with large groups, prioritizing the number of social connections. However, primates living in a small group are also required to develop social relationships and learn social skills, as they need to find a pair, defend their territory from conspecifics, and manage parent-offspring relationships. Recent research supports that primate species living in pairs or exhibiting social monogamy also develop various social relationships with group members. Pair-living primates may derive advantages from social characteristics such as relatively strong social tolerance and pair bonds. I explored the development of social relationships in pair-living and peer-living gibbons. I investigated 1) how immature gibbons selectively cultivate social relationships with each group member across development and contexts 2) how immature gibbons develop social relationships with their mothers while facing ecological challenge such as foraging difficulty, in family groups of wild Javan gibbons (Hylobates moloch) in Gunung Halimun-Salak National Park in Indonesia from December 2019 to January 2022. In addition, I examined 3) how captive gibbons organize their social relationships within a peer group comprising mixed-species captive gibbons (female white-handed gibbon (Hylobates lar) and male yellow-cheeked gibbon (Nomascus gabriellae)) at the National Institute of Ecology in the Republic of Korea from June to November 2018. First, I examined the social partner preferences of immatures throughout their development in family groups of wild Javan gibbons. The immature wild Javan gibbons exhibited selective social relationship formation and social partner preferences across various contexts and developmental stages, despite having a small number of social partners. During infancy, immatures preferred their mothers as social partners. During juvenility, one immature still preferred its mother, but the other immature preferred its father as a social partner. Immatures decreased the strength of social relationships with the mother, while increasing the strength with the father and oldest sibling as they transitioned into the juvenile phase. Immatures developed relationships with other members not only in the feeding context but also in the non-feeding context, such as by engaging in social behaviors like grooming and play. Immatures preferred mothers in both feeding and non-feeding contexts as social partners. Then I analyzed immatures’ social partner preferences with foraging difficulty to investigate how immatures develop social relationships considering ecological challenges. Immatures preferred the father and middle sibling to other group members when consuming difficult foods compared to easier ones. The findings suggest that immature gibbons selectively develop social relationships with foraging difficulty during their prolonged juvenile periods. Secondly, I investigated the development of feeding behaviors and social relationships between immature and their mothers in wild Javan gibbons, taking into consideration ecological challenges such as foraging difficulty. Immatures attained a broader diet and developed unique diet breadth compared to mothers across their development. I found that the feeding time increased with their age in general and they spent less time feeding difficult food than easy food in early development. During infancy, immatures co-fed with their mothers more often than during juvenility, likely to acquire knowledge about food items. However, as immatures became more independent, co-feeding time with their mothers decreased, indicating learning from other group members or individual exploration. Furthermore, immatures were more responsible for maintaining close proximity to their mothers in infancy compared to juvenility. Considering the maternal tolerance toward immature offspring in wild Javan gibbons, the results highlight the importance of social learning from mothers in their early development and imply the shift to social learning from fathers or older siblings and individual exploration, to fulfill nutritional and developmental demands over prolonged juvenile periods. Lastly, I examined the social relationships within a peer group of captive gibbons, consisting of individuals from mixed species, and considered the influence of the social setting in the absence of family. Captive gibbons exhibited a higher frequency of stress-related behaviors when placed in a socially isolated condition when compared to a social setting with a peer. In the context of the detrimental impacts of visitors, captive gibbons showed decreased social play behavior and increased visitor-directed vigilance. These findings suggest that social isolation has a significantly adverse effect on the stress and social behavior of captive gibbons. The findings underscore the significance of social environments in promoting the social development and welfare of captive gibbons, given the pronounced interdependence of their social relationships. In summary, the findings of my study indicate that not only the number, but the strength of social connections can have an effect on the development of social relationships in gibbons. This finding is likely linked to their social characteristics, such as the pair-living system and socially tolerant intra-group relationships, as well as their prolonged juvenile periods. Through the integration of findings on social relationship development in both wild and captive gibbons, the present study contributes to a comprehensive understanding of the development of social relationships in gibbons.;사회적 동물인 영장류는 발달 과정을 거치면서 다양한 환경 속에서 집단 내 개체와 사회적 관계를 형성하고 발전시킴으로써 적합도 (fitness)를 향상시킨다. 특히 청소년기의 영장류는 사회적, 생태적 요인들로 인해 연장된 청소년 기간 (prolonged juvenile periods) 동안 성체 수준의 사회적 및 먹이 기술을 습득하기 위해 기술적으로 더 유능하거나 적합한 정보를 가지고 있는 집단 구성원과의 사회적 관계를 발전시키고 이는 사회적 학습 형태로 나타난다. 기존 연구들은 집단 크기가 클수록 사회적 관계를 맺을 사회적 파트너의 수가 많고 이로 인한 사회적 학습 기회가 증가한다는 이유로 큰 집단의 영장류 종에 집중하여 선행되어 왔다. 그러나 집단 크기가 작은 영장류 중 짝을 이루어 살거나 (pair-living) 사회적 일부일처 (socially monogamous) 종들도 집단 구성원들과 다양한 사회적 관계를 발전시킨다는 것을 밝혔다. 특히 짝을 이루어 사는 영장류는 상대적으로 강한 유대 (pair bond) 사회적 관용 (social tolerance) 와 같은 사회적 특성을 통해 사회적 관계를 발전시킬 때 상대적으로 이점을 얻을 수 있다는 것이 밝혀졌다. 따라서 단순히 집단 내 사회적 관계를 발전시킬 사회적 파트너의 수가 아니라 각 사회적 관계의 강도 (strength) 를 고려해야 한다. 이에 본 연구는 짝을 이루어 사는 긴팔원숭이의 사회적 관계 발달에 대해 연구하였다. 먼저 2019년 12월부터 2022년 1월까지 인도네시아 구눙 할리만-쌀락 국립공원 내 세 가족 집단의 야생 자바긴팔원숭이의 행동을 조사하면서 1) 유아기 및 청소년기 긴팔원숭이가 발달 과정과 맥락/환경 (context) 에 따라 어떻게 집단 구성원과의 사회적 관계를 발전시키는지 2) 높은 먹이 난이도와 같은 생태적 문제 상황에 놓였을 때, 유아기 및 청소년기 긴팔원숭이의 먹이 행동 발달과 어머니와의 사회적 관계를 통한 사회적 학습을 연구했다. 또한, 2018년 6월부터 11일까지 국립생태원 내 또래 집단의 사육 긴팔원숭이 집단 (암컷 흰손긴팔원숭이와 수컷 노랑뺨볏긴팔원숭이) 행동을 조사하면서 3) 가족 집단 구성원이 부재하면서 스트레스 환경에서 사육 긴팔원숭이들이 어떻게 사회적 관계를 발전시키는지 연구했다. 본 연구는 유아기 및 청소년기의 야생 자바긴팔원숭이가 각 집단 내 사회적 파트너 수가 한정되어 있음에도 불구하고 다양한 맥락과 발달 과정에 걸쳐 선택적으로 사회적 관계를 발전시킨다는 것을 발견하였다. 유아기의 긴팔원숭이는 어머니를 사회적 파트너로 선호했고, 청소년기에 접어들면서 한 긴팔원숭이는 어미를 그대로 선호한 반면, 다른 한 긴팔원숭이는 아버지를 선호했다. 유아기 및 청소년기 긴팔원숭이는 먹이 맥락/환경뿐 아니라 비먹이 맥락/환경에서도 어머니를 사회적 파트너로 가장 선호했으나, 사회적 관계의 강도 (strength) 를 고려했을 때, 다른 집단 구성원과의 사회적 관계도 먹이 및 비먹이 맥락/환경에서 모두 발전시켰다. 또한 유아기 및 청소년기 긴팔원숭이는 쉬운 음식보다 어려운 음식을 먹을 때 다른 집단 구성원보다 아버지와 형제를 사회적 파트너로 선호했다. 본 연구 결과는 유아기 및 청소년기의 긴팔원숭이가 연장된 청소년기 동안 높은 먹이 난이도와 함께 선택적으로 사회적 관계를 발전시킨다는 것을 시사한다. 또한, 유아기 및 청소년기 자바긴팔원숭이는 발달 과정을 통해 먹이 폭 (dietary breadth) 을 발달시켰고 이유기를 지나면서 성체인 어머니에 비해 더 다양한 먹이 폭을 얻었다. 유아기에서 청소년기로 가면서 먹이 활동 시간이 증가하였는데, 청소년기에 비해 유아기에 특히 쉬운 음식보다 어려운 음식을 먹는 시간이 적었다. 자바긴팔원숭이는 청소년기에 비해 유아기에 어머니와 함께 먹이를 더 자주 먹으며 먹이에 대한 지식을 습득하고자 하였다. 그러나 청소년기에 접어들면서 어머니와 함께 먹이를 먹는 시간이 줄어들었는데, 이는 아버지나 형제들과 먹이를 함께 먹거나 혼자 먹는 시간이 늘었다는 것을 나타낼 수 있다. 또한, 청소년기에 비해 유아기에 자바긴팔원숭이는 먹이를 먹을 때, 어머니와 가까운 거리를 유지하려는 성향을 강하게 보였다. 야생 자바긴팔원숭이의 사회적 관용을 고려했을 때, 본 연구 결과는 초기 발달 과정에서 먹이 활동 중 어머니로부터의 사회적 학습의 중요성을 강조한다. 또한, 발달 과정에서의 영양학적 요구를 충족시키기 위해 아버지 또는 형제로부터 사회적으로 학습하거나 혼자 먹이를 찾고 먹을 수 있다는 점을 암시한다. 마지막으로 또래 집단의 사육 긴팔원숭이는 사회적 환경에 비해 사회적으로 고립된 상태에 놓였을 때 스트레스와 관련된 행동의 빈도가 더 높았다. 사육 환경에서 증가하는 관람객 수와 행동으로 인한 부정적 영향 하에 사육 긴팔원숭이의 사회적 놀이 행동이 감소하고 관람객을 향한 경계 행동이 증가하였다. 이러한 결과는 사회적으로 고립되는 환경이 사육 긴팔원숭이의 스트레스와 사회적 행동에 유의한 악영향을 미친다는 것을 시사한다. 또한 불법 야생동물 거래로 인해 유년기에 가족으로부터 고립된 성장 배경을 가진 또래 집단 사육 긴팔원숭이는 이종임에도 불구하고 강한 상호의존적인 사회적 관계를 보여주었다. 본 연구 결과는 사육 긴팔원숭이의 사회적 관계 발달과 사육 동물 복지를 위해 사회적 환경을 고려하는 것이 중요하다는 것을 강조한다. 본 연구는 사회적 관계를 발달시킬 수 있는 사회적 파트너의 수뿐만 아니라 사회적 관계의 강도도 긴팔원숭이의 사회적 관계 발달에 영향을 미친다는 것을 시사한다. 이는 긴팔원숭이의 연장된 청소년 시기뿐만 아니라 짝을 이루어 사는 사회적 시스템과 사회적으로 관용적인 집단 내 관계와 같은 사회적 특성의 영향이 반영되었음을 나타낸다. 본 연구는 야생긴팔원숭이와 사육 긴팔원숭이 모두에서 사회적 관계 발달에 대한 연구 결과를 통합함으로써, 긴팔원숭이의 사회적 관계 발달에 대한 포괄적인 이해에 기여한다.