Genetic diversity and connectivity of deep-sea hydrothermal vent populations of endemic species along the Eastern Pacific Rise and Central Indian Ridge

Abstract

지난 30년 간 집단 유전학 연구는 심해 열수 생물 집단의 유전자 다양성 및 지리적 연결성을 연구함으로써 열수 생태계의 특수한 환경과 열수 생물 집단이 갖는 상호작용 기작을 규명해왔다. 열수 생물의 집단 구조는 환경적 요인과 생물적 요인에 영향을 받아 형성된다. 환경적 요인으로는 지질학적, 물리학적 요인 등이 포함되는데, 대표적인 예로 해령의 지형, 심해 해류 및 마그마 활동 등이 있으며, 생물적 요인으로는 열수 생물 종의 유생 시기 발달과 관련된 종 특이적 분산 전략 및 운동성 등이 포함된다. 본 연구에서는 서로 다른 해령에서 적응 진화한 열수 생물 종을 이용하여 각 해령의 서로 다른 환경적 특징들과 열수 생물 종의 고유한 생물적 요인들 간의 상호작용이 생물의 집단의 유전학적 구조와 더 나아가 진화 역사에 어떠한 영향을 미치는 지를 검토하였다. 동태평양의 해령은 빠르게 확장하는 것이 특징이며, 특히 적도 지역과 남위 25도 부근의 Easter Microplate 지역 주변에 생물의 이동을 방해하는 분산 장벽이 있는 것으로 알려져 있다. 환형동물문 다모강에 속하는 폼페이 벌레(Alvinella pompejana)는 동태평양의 북부지역에서 남부지역까지 약 8300 km에 이르는 광역의 범위에서 관찰되는 동태평양 지역의 대표적인 고유종이다. 첫 번째 장에서는 여러 유전자 좌위들의 서열 정보를 토대로 동태평양 열수 지역에서 기존에 알려진 분산 장벽이 A. pompejana의 집단 구조에 미치는 영향을 살피고, 집단의 크기가 어떻게 변화하여 왔는 지를 연구하였다. 결과적으로, A. pompejana은 적도와 Easter Microplate를 기준으로 유전적으로 구분되는3개의 그룹을 형성하였는데, 이는 지리적으로 동태평양 북부 지역(NEPR), 동태평양 남부 지역(SEPR), 태평양 남극 지역(PAR)으로 구분되었다. 각 그룹 간에는 통계적으로 유의미하지만 상당히 낮은 유전자 흐름이 관찰되었는데, 이는 적도 부근과 Easter Microplate 부근의 분산 장벽의 영향을 모두 받았기 때문으로 해석된다. A. pompejana는 열수 생태계의 개척종으로 다른 종에 비해 상대적으로 빠른 서식지의 정착을 통해 지역 내 열수 서식지 간에는 유전적으로 상당히 높은 연결성을 보였지만, 다른 종들과 마찬가지로 분산 장벽의 영향을 받아 지리적으로 분화된 집단 구조를 형성하였다. 집단들의 분화 시기는 적도 부근의 Hess Deep rift 와 Easter Microplate 지역이 형성된 시기와 일치하여, 이 지역에서 생물 집단의 분화는 지형의 변화와 관련된 분산 장벽의 영향을 받았을 것을 시사하였다. 한편, 각 집단의 유전자 다양성은 서식 지역의 지질판의 확장속도와 반비례하는 경향을 보였다. 이는 빠르게 확장하는 해령에서 활발한 화산활동에 의한 잦은 서식지의 파괴와 생성이 반복적인 병목현상을 일으켜 집단의 유전자 다양성이 낮아진다는 메타개체군 모델과 일치하는 결과로, 열수 생태계의 환경적 요인이 서식하는 생물 집단의 유전적 구조에 미치는 영향을 뚜렷하게 보여주었다. 인도양 해령은 동태평양에 비해 훨씬 느리게 확장하는 해령으로, 지질학적 특징 뿐만 아니라 관찰되는 생물상 역시 동태평양과는 상당히 다르다. 인도양 지역의 대표적인 우점종으로는 Bathymodiolus 속의 심해홍합 종(B. marisindicus)이 있다. 두 번째 장에서는 인도양 열수 환경에서 심해홍합(B. marisindicus)과 그들의 공생 박테리아 집단들의 유전자 다양성 및 지리적 연결을 추적하고, 더 나아가 동태평양에 서식하는 심해홍합(B. thermophilus) 공생 박테리아와의 비교를 통해 서로 다른 지질학적 환경이 공생 박테리아 집단 구조에 미치는 영향을 검토하였다. 숙주 종인B. marisindicus을 분석한 결과, 최근에 새롭게 발견된 온누리 열수 지역(Onnuri Vent Field, OVF)의 집단은 다른 세 지역의 집단들(Solitaire, Edmond, Kairei)로부터 통계적으로 유의미하게 분화하였다. 반면, 공생 박테리아의 경우 OVF 집단은 지리적으로 가까운 Solitaire 집단과 유전적으로 높은 연결성을 보였으며 Edmond와 Kairei 집단과는 상대적으로 분화한 집단 구조를 보였다. 숙주 종과 공생 박테리아 간 집단 구조의 차이는 각 생물종의 분산 기작 및 분산 능력의 차이에 의한 것으로 예상된다. 동태평양 지역의 공생 박테리아 집단과의 비교에서 인도양의 공생 박테리아 집단은 상대적으로 높은 유전자 다양성과 높은 수준의 집단 간 유전자 분화도를 보였다. 이는 메타개체군 모델에서 지질판의 확장 속도에 따라 예상되는 열수 동물 집단 유전학적 구조와 일치하는 패턴으로, 본 연구 결과는 심해 열수 생태계에서 공생 박테리아와 같은 미생물이 다른 열수 동물과 마찬가지로 지질학적 특징을 포함한 서식지 주변의 환경적 요인과 분산 능력과 같은 종 특이적 생물적 요인 사이의 상호작용을 통해 집단 유전학적 구조를 형성한다는 것을 시사한다. 인도양 중앙해령의 온누리 열수 지역(OVF)에서 서로 다른 형태의 패각을 지닌 두 종의 심해홍합이 발견되었다. 한 종은 B. marisindicus 종으로 분류되었으며, 다른 한 종은 인도양 지역에서 보고된 적 없던 Gigantidas 속의 신종 후보 종으로 분류되었다. 마지막 장에서는 Gigantidas 속의 심해홍합 신종 후보종의 패각 및 해부학적인 구조를 포함한 형태적 특징들과 미토콘드리아 유전자 서열을 이용한 이들의 계통학적 위치에 대해 논의하였다. 나아가, 아가미 조직 내에 공생하는 박테리아 군집 분석을 수행하고 이를 통해 밝혀진 우점 박테리아의 계통학적 위치까지 검토하였다. 신종 후보종은 해부학적으로 여러 다발로 뻗어나온 수족근(foot-byssus retractor complex) 구조를 지님으로써 Bathymodiolus 속의 종들과 형태적으로 구분되었으며, 서태평양에서 보고된 G. securiformis 와 형태적으로 가장 유사했지만, 몇 가지 패각의 형태적 특징은 이 두 종을 명확히 다른 종으로 구분지었다. 유전학적으로 Gigantidas 속의 홍합 종들과 단계통군을 형성하였지만, 종 수준 이상의 차이를 보였기 때문에, Gigantidas vrijenhoek 라는 신종으로 분류하였다. 계통 분류학적으로 G. vrijenhoeki는 서태평양 냉수 지역(cold seep)에서 보고된 Gigantidas 종들과 가장 가까운 계통 관계를 보이며 과거 인도양 지역과 서태평양 지역 간 열수 생물들의 교류 가능성을 시사하였다. 흥미롭게도 아가미 조직의 박테리아 군집은 세 가지 타입의 분류군이 우점하였는데, 각각 감마프로테오박테리아(Gammaproteobacteria) 강의 황산화 박테리아(sulfur-oxidizing bacteria)와 메탄산화 박테리아(methane-oxidizing bacteria), 그리고 엡실론프로테오박테리아(Epsilonproteobacteria) 강의 sulfurovum 속의 박테리아로 분류되었다. G. vrijenehoki 는 인도양 지역에서는 최초로 발견된 Gigantidas 속의 종으로, 인도양의 대표 심해홍합 종인 B. marisindicus 종과 같은 지역에 서식하면서도 계통학적으로 다른 진화 역사와 공생 박테리아 군집들을 보였다. 추후 OVF 지역에 대한 정밀한 환경 조사 및 신종의 공생세균 군집에 대한 심화 연구는 심해홍합과 공생세균 사이의 적응 진화 양상을 규명하기 위한 중요한 열쇠가 될 것으로 기대된다. ;Population genetic studies conducted over the past 30 years have revealed a number of physical and biological processes that shape the geographical structure, interpopulation connectivity, and genetic diversity of species inhabiting deep-sea hydrothermal vents. Extrinsic factors that influence the genetic structure of vent species include geomorphology of oceanic ridges, deep oceanic currents, and the temporal stability of vents, while intrinsic factors that affect connectivity include taxon-specific differences in larval development, duration, motility, and behavior. The aim of this study was to examine the influence of interactions between extrinsic and intrinsic factors on the population genetic structures of endemic species and symbiotic bacteria of bathymodioline mussels in various geological settings. In chapter 1, I investigated the effects of the boundaries on geographical subdivision of the vent polychaete Alvinella pompejana in East Pacific Rise (EPR). Alvinella pompejana showed wide distribution spanning 8300 km despite potential dispersal barriers around the equator and Easter Microplate regions by geomorphological and hydrological features. This study attempted to observe population structure and demographic history with intensive spatial sampling and multi-locus genetic markers. As a result, analyses based on multi-locus genes revealed that the geographical subdivision of A. pompejana populations with weak gene flow. Furthermore, its levels of genetic diversity in partially isolated populations are inversely correlated with tectonic spreading rates. As for many other vent taxa, this pioneering colonizer is similarly affected by local rates of habitat turnover and by major dispersal filters associated with the Equator and the Easter Microplate region. In chapter 2, the genetic diversity and connectivity of mussels in the genus Bathymodiolus and associated thiotrophic symbiont populations along the Central Indian Ridge (CIR) were examined. The Onnuri Vent Field (OVF) ecosystem was recently discovered in the northernmost region of the Central Indian Ridge (CIR). The distinct geological characteristics and the discovery of new species of bathymodioline mussels gave rise to questions about the migration of vent fauna along the CIR. The mitochondrial mtCOI gene of the host mussels revealed that the OVF populations were geographically, but not completely, isolated. Meanwhile, analysis of the protein-coding genes of the symbionts revealed the existence of mixed populations in the Solitaire field. Differences in genetic connectivity might be generated by differences in the dispersal capabilities of the hosts and symbionts. Furthermore, comparisons of the genetic structures of the symbiont populations in the CIR and EPR showed that the genetic diversity and connectivity of symbiotic bacteria are also affected by the metapopulation process related to the distinct geological setting of each ridge system, especially the rate of tectonic spreading. In chapter 3, a new vent mussel species, Gigantidas vrijenhoeki n. sp. collected the Onnuri Vent Field in CIR was described. This large modioliform mussel thrives around diffusive vents in aggregation with another dominant hydrothermal vent mussel, Bathymodiolus marisindicus. Gigantidas vrijenhoeki n. sp. was distinguished from its neighboring B. marisindicus by its distinct shell profile, which consists of an elongated shell with a short and low anterior region, high expanded posterior region, and deep ventral concavity. Phylogenetic analysis of G. vrijenhoeki n. sp. supports the connectivity of vent fauna between the Indian Ocean and the western Pacific in the past. To the best of our knowledge, this is the first record of a Gigantidas species in the Indian Ocean. In addition, we found gill-associated sulfur-oxidizing and methane-oxidizing bacteria, Gammaproteobacteria and Epsilonproteobacteria, symbionts present on this new species. Their composition was clearly different from symbionts found on the co-occurring B. marisindicus at the OVF. Notably, the sulfurovum-related Epsilonproteobacteria on the G. vrijenhoeki n. sp. were phylogenetically distinct from the family of Bathymodiolinae-related Epsilonproteobacteria. Taken together, the co-occurrence of two mussel species at the new vent field and their distinct gill symbiotic communities provides a useful setting in which to study the genetic connectivity of vent mussels along the Central Indian Ridge and the evolutionary dynamics between host mussels and symbionts.