Nutrient Controls on the Composition and Functionality of Harmful Algal Species in an Urbanized River System

Abstract

Essential nutrients such as nitrogen (N) and phosphorus (P) have been known to constrain the growth of cyanobacteria and algae, yet little is known about how algal abundance and composition would change in response to recent drastic changes in nutrient availability in highly urbanized river systems. Furthermore, few studies have linked these changing trends in nutrient availability to the ecosystem-level functionality of harmful algae. The primary objective of this study was to explore how changing availability of N and P may affect algal abundance and composition and subsequently the ecological functionality of phytoplankton communities, such as resource use efficiency (RUE) and algal uptake and release of carbon dioxide (CO2), in the eutrophic lower Han River under strong influence of urban wastewater. A laboratory incubation experiment with the two most representative harmful cyanobacterial genera was combined with the analysis of long-term water quality monitoring data collected at 11 sites along the lower Han River from 1994 to 2018 and the monthly carbon (C) monitoring at three sites from July 2017 to December 2018. The trend analysis of the long-term water quality data revealed significant decreases in total nitrogen (TN) and total phosphorus (TP) concentrations over the past 25 years, but a large recent increase in N/P ratio. Estimated N and P exports from WWTPs accounted for 12-66% of TN and 19-77% of TP fluxes along the lower Han River, suggesting wastewater treatment efficiency as a driving force for recent decreases in the riverine N and P fluxes. The relationship between TP and Chl a was stronger along the downstream reach compared to the reach upstream of site HR7. In the case of algal blooms from 2015 to 2018, however, algal abundance was not always associated with P but rather with N depending on genus. While Microcystis was dependent on relative availability of N, Anabaena was more dependent on P, presumably due to their N-fixing ability. With decreasing N/P ratios, the number of harmful algal cells significantly increased, but the RUE of P decreased, indicating the availability of P relative to N facilitating the dominance of harmful algal species compensating the RUE of P in phytoplankton communities. The monthly C monitoring at three sites along the lower Han River revealed seasonal variations in concentrations of dissolved organic carbon (DOC), CO2, CH4. Concentrations of TP tended to be higher in summer, while TN concentrations and N/P ratios were higher from winter to early spring, resulting in nutrient-specific correlations with hydroclimatic variables. Significant negative relationships were found between Chl a and CO2, with the relationships shifting upwards along the downstream reach. These negative relationships might indicate phytoplankton as a potential CO2 sink. However, the algal biomass in the eutrophic downstream may provide labile sources for bacterial biodegradation, increasing CO2 concentrations relative to the upstream level. The significantly positive correlation between DOC and CO2 also supported this possibility. The complex interplay between phytoplankton CO2 uptake and bacterial biodegradation of labile organic matter derived from phytoplankton biomass might explain the lacking or weak relationship between N/P ratio and the RUE of CO2. In the 30-day laboratory incubation with two harmful cyanobacterial genera under five different levels of N and P availability, Anabaena species was less affected at N-poor conditions than under limited P availability. Fluorescent DOM components identified by parallel factor analysis (PARAFAC) modeling showed increasing labile protein-like components with growing cyanobacterial cells. CO2 decreased drastically during the initial 5 days and gradually increased thereafter, consistent with increasing DOC concentrations and FDOM intensities. These concurrent changes in DOM components and CO2 also imply labile DOM components as a potential source of CO2. Similar to the monthly C monitoring results, the RUE of P decreased with declining N/P ratios. However, the RUE of N increased with decreasing N/P ratio, with a negative relationship developing during the later phase (10-30 days), suggesting that abundant P availability provided favorable conditions for Anabaena sp.. However, the RUE of CO2 did not show any significant correlation with N/P ratio. To better understand the interactions between nutrients and HABs in actual river conditions, future studies should employ more field measurements and in-situ incubation experiments across various temporal and spatial scales. It would also worth exploring whether sedimentation of dead algae would enhance C sequestration in bottom sediments of eutrophic impounded rivers or rather increase CH4 and N2O emissions from eutrophic waters or anaerobic sediments.;유해 남조류의 성장은 전통적으로 영양염류 중 인과 질소의 부족에 의해 제어 된다고 이해되어왔으나, 최근 고도의 도시화로 인한 영양염류 가용성의 변화에 따 라 조류의 성장과 종 구성에 대한 새로운 이해가 필요하다. 또한 변화하는 영양염류 가용성에 따라 유해 남조류의 생태계 기능성에 대한 연구는 부족한 실정이다. 본 연구는 고도의 도시화의 영향으로 대표적으로 하수의 영향을 받는 한강 하류에서 최근 변화하는 영양염류의 가용성이 유해 남조류의 발생과 종 구성, 생태계 기능성으로서 자원이용효율과 이산화탄소 흡수 및 방출능에 대하여 미치는 영향을 평가하고자 한다. 대표적인 유해 남조류 두 속을 이용한 실험실 규모의 배양 실험과 1994년부터 2018년까지 한강 하류 11개 지점의 장기 수질 자료 분석 및 2017년 7월부터 2018년 12월까지 3개 지점에서의 월간 탄소 모니터링을 진행하였다. 장기 수질 자료 분석결과 한강 하류의 총 질소 및 총 인은 지난 25년간 유의미하게 감소하였으나, 질소-인 비는 최근 크게 증가하였다. 한강 하류의 주요 영양염류 유입원은 하수처리장으로 한강 최 하류 지점 대비 총 질소의 12-66%, 총 인의 19-77%를 차지하였으며, 이는 하수처리장의 처리 효율이 최근 감소하는 하천의 질소와 인 유입량에 영향을 미칠 것을 시사한다. 2001년부터 2018년의 클로로필 a와 총 인의 상관관계 분석 결과, HR7 이후 하류로 갈수록 유의미한 상관관계가 확인되었으나, 2015년부터 2018년의 유해 남조류 발생을 분석한 결과 유해 남조류의 발생량은 인과의 관계로 단정되지 않으며, 속 수준의 질소와 인에 대한 독립적인 관계를 확인하였다. 마이크로시스티스 속은 질소와 상대적으로 유의미한 상관관계를 보이며, 아나베나 속은 질소 고정 균으로서 인과 유의미한 관계를 보였다. 질소-인 비의 감소에 따라 유해 남조류 세포수의 증가가 확인되었으며, 인 이용 효율은 감소하였다. 이는 광합성 세균 군집에서 질 소에 비해 인의 가용성이 높은 경우에 인 이용 효율이 낮은 유해 남조류가 우점하는 현상을 시사한다. 월간 탄소 모니터링을 통해 용존 유기 탄소, 이산화탄소, 메탄의 계절적 변이를 확인하였으며, 총 인은 여름철에, 총 질소와 질소-인 비는 겨울에서 초 봄에 기상 요인과 상관관계를 보이며 고농도를 보였다. 클로로필 a와 이산화탄소는 유의미한 음의 상관관계를 보이며, 하류로 갈수록 농도가 증가하며 상관관계가 이동하였다. 이는 광합성 세균의 이산화탄소 흡수능을 의미하나, 부영양화 된 하천의 조류로부터 기인한 생분해성 유기물의 증가로 인한 이산화탄소의 증가 또한 시사한다. 이는 용존 유기 탄소와 이산화탄소 간의 양의 관계로 설명된다. 부영양화 된 하천의 광합성세균의 이산화탄소 흡수와 생물량 증가로 인한 생분해성 유기물의 발생은 이산화탄소 이용효율과 질소-인 비의 약한 관계성을 설명한다. 30일 간의 실험실 배양 실험은 대표적인 유해 남조류 두 속을 이용하여 5개의 다른 질소 및 인 가용성 하에서 시행하였으며, 아나베나는 질소보다 제한된 인의 가용성에 더 영향을 받았다. 형광 용존 유기물 분석 및 PARAFAC 모델을 통하여 유해 남조류 세포 수 증가에 따른 조류로부터 기인한 생분해성 단백질 성분의 증가를 확인하였다. 이산화탄소는 배양 시작 후 5일간 급격히 감소한 뒤, 점진적으로 증가하였으며, 용존 유기 탄소 및 형광 용존 유기물 또한 유사한 경향을 보였다. 이를 통해 조류기원물질의 이산화탄소 발생 가능성을 재확인하였다. 인의 자원이용효율은 월간 탄소 모니터링과 유사하게 질소-인 비의 감소와 함께 감소하였으나, 질소 이용 효율은 배양 10 ~ 30일 간 증가하였다. 이는 낮은 질소-인 비에 따라 상대적 인 가용도가 높아짐에 질소 고정이 가능한 아나베나 종의 우점을 야기하여 질소이용효율 또한 증가하였음을 시사한다. 하천의 유해 남조류와 영양염류 간의 상호작용을 이해하기위해서, 후속 연구로서 다양한 시-공간적 배경의 현장 배양 실험이 요구되며, 나아가 사멸한 조류의 퇴적토로의 탄소 고정 능 및 혐기성 퇴적토로부터의 온실기체로서 메탄 및 아산화질소 발생에 대한 연구가 필요하다.